寺岛忍生长在演艺世家，其父是歌舞伎演员第七代尾上菊五郎、其母是女演员富司纯子。寺岛忍毕业于青山学院大学文学院，在学期间她就参加了各种演出，在演艺界崭露头角。她的表演毫不造作，但具有耀眼的光彩，特别善于表现现代人内心矛盾复杂的情绪，目前正活跃在电影、电视、话剧等各种舞台上。

1989年，寺岛忍出演了NHK电视连续剧《诗城的旅人》。1990年，她加入了文学座剧团，被女演员杉村春子誉为未来之星。1993年寺岛忍初次登台出演话剧《爱情、面具和嘉年华》。1996年，她凭借在话剧《近松殉情物语》和《华冈清周的妻子》中的杰出演技获得了艺术节的新人奖。1996年，寺岛忍退出文学座，其后与蜷川幸雄、江守彻、久世光彦等一批话剧界名导演合作，活跃在舞台上，获得了菊田一夫表演奖等荣誉。2003年，寺岛忍初登大银幕，主演了荒户源次郎导演的《赤目四十八瀑布殉情未遂》，同年，又主演了广木隆一导演的作品《振荡器》，凭借在这两部影片中的优异表现，寺岛忍一举囊括了当年度电影旬报、蓝丝带奖、报知电影奖、每日电影评选、日刊运动电影大奖等各种电影评奖中的最佳女主演奖。话剧界出身的寺岛忍在银幕上散发出一种独特的引人瞩目的魅力。2013年10月17日，第26届东京国际电影节开幕，寺岛忍作为评委会委员参加第26届东京国际电影节。2018年1月2日，出演TBS新春特别剧《都厅爆破！》播出，剧中饰演东京都知事大池由纪子。2019年，7月6日主演剧集《恶毒女儿?圣洁母亲》。